La méthanogenèse hydrogénotrophique est le processus clé du consortium obligatoirement syntrophique de l'amibe anaérobie Pelomyxa schiedti

The ISME Journal (2023)Citer cet article

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Pelomyxa est un genre d'amibes anaérobies qui vivent en consortium avec plusieurs endosymbiontes procaryotes. Bien que les symbiotes représentent une fraction importante de la biomasse cellulaire, leurs rôles métaboliques n’ont pas été étudiés. À l'aide de la génomique unicellulaire et de la transcriptomique, nous avons caractérisé la communauté procaryote associée à P. schiedti, composée de deux bactéries, Candidatus Syntrophus pelomyxae (classe Deltaproteobacteria) et Candidatus Vesiculincola pelomyxae (classe Clostridia), et d'un méthanogène, Candidatus Methanoregula pelomyxae. . L'hybridation in situ par fluorescence et la microscopie électronique ont montré que Ca. Vesiculincola pelomyxae est localisé à l'intérieur des vésicules, alors que les autres endosymbiontes sont présents librement dans le cytosol, avec Ca. Methanoregula pelomyxae enrichi autour du noyau. Les reconstructions du métabolisme basées sur le génome et le transcriptome suggèrent que l'activité cellulolytique de P. schiedti produit des sucres simples qui alimentent son propre métabolisme et celui d'un Ca. Vesiculincola pelomyxae, tandis que Ca. Le métabolisme énergétique de Syntrophus pelomyxae repose sur la dégradation du butyrate et de l'isovalérate provenant de l'environnement. Les deux espèces de bactéries et l’amibe utilisent des hydrogénases pour transférer les électrons des équivalents réduits vers l’hydrogène, un processus qui nécessite une faible pression partielle d’hydrogène. Ceci est réalisé par le troisième endosymbionte, Ca. Methanoregula pelomyxae, qui consomme du H2 et du formiate pour la méthanogenèse. Alors que les symbiotes bactériens peuvent être éliminés avec succès par un traitement à la vancomycine sans affecter la viabilité des amibes, le traitement au 2-bromoéthanesulfonate, un inhibiteur spécifique de la méthanogenèse, a tué les amibes, indiquant le caractère essentiel de la méthanogenèse pour ce consortium.

Le genre Pelomyxa appartient aux Archamoebae et ses représentants habitent des environnements d'eau douce hypoxiques [1,2,3]. Les espèces de Pelomyxa, qui peuvent atteindre plusieurs millimètres, possèdent de nombreux flagelles non mobiles avec une structure axonémique aberrante [4, 5] et étaient à l'origine considérées comme dépourvues d'organites cellulaires élémentaires tels que les corps de Golgi et les mitochondries. Les premières études morphologiques de Pelomyxa palustris ont montré la présence de granules ressemblant à des microcorps qui pourraient représenter un organite lié aux mitochondries (MRO) [6], et chez Pelomyxa schiedti, un tel MRO a été récemment caractérisé à l'aide d'approches génomiques et transcriptomiques unicellulaires [7] . L'identification des MRO chez les représentants de Pelomyxa par microscopie électronique à transmission est difficile car ces amibes hébergent une variété d'endosymbiontes bactériens [2, 8,9,10,11]. Ces endosymbiontes diffèrent par leur taille et leur localisation, sont positionnés soit à l'intérieur des vacuoles, soit librement dans le cytoplasme, certains ayant tendance à se localiser autour des noyaux [2, 10]. Déjà la description originale de P. palustris mentionne de petits « bâtonnets dansants » qui étaient observés lorsque les cellules étaient brisées [12]. Des études ultérieures ont suggéré que P. palustris abritait trois types d'endosymbiontes ; De minces bâtonnets Gram positifs et Gram négatifs et une bactérie Gram positive plus grande de forme rectangulaire [13, 14]. Sur la base de la production de méthane par les cultures de P. palustris et de l'autofluorescence caractéristique du coenzyme F420 observée dans les deux morphotypes élancés, il a été suggéré qu'il pourrait s'agir de méthanogènes [15]. Ceci a été renforcé par l'isolement d'un mince archéon méthanogène Gram positif de P. palustris dans une culture pure où il a grandi sur H2/CO2 et formiate et il a été identifié comme Methanobacterium formicicum (16). Cependant, le recours à la fluorescence F420 n’est pas totalement concluant, car ce cofacteur est également produit par certaines actinobactéries [17]. De plus, ces observations étaient en conflit avec d'autres études sur P. palustris, qui affirmaient que le troisième morphotype représentait les symbiotes méthanogènes (18). La situation a finalement été clarifiée grâce au séquençage du gène de l'ARNr 16 S et à l'hybridation in situ par fluorescence (FISH), qui a permis d'identifier les grandes cellules de forme rectangulaire situées autour du noyau comme un archéon méthanogène du genre Methanosaeta, les bâtonnets Gram négatifs comme des deltaprotéobactéries du genre Syntrophorhabdus. , et les bâtonnets Gram positifs comme actinobactéries du genre Rhodococcus [19]. Bien que le métabolisme des endosymbiontes reste inconnu, il a été suggéré que la communauté microbienne à l'intérieur de P. palustris ressemblait aux communautés trouvées dans les boues activées [19], où les membres des genres Rhodococcus et Syntrophorhabdus se produisent en associations syntrophiques avec des méthanogènes [20, 21].